Поселок Кокошкино, предшествующих нынешнему поселению, получил свое название от фамилии Кокошкиных, которые построили здесь усадьбу в конце 19-начале 20 веков.

В 1952 году в этой местности началось строительство, и на месте заболоченного редколесья вырос небольшой подмосковный городок. Сейчас в Кокошкине имеется девять девятиэтажных домов, один двенадцатиэтажный, двадцать две кирпичные пятиэтажки, а также одиннадцать домов меньшей этажности.

В поселении имеются две средние школы и одна музыкальная, открыт филиал института, а также работает несколько детских садов, поликлиника и больница и прочие элементы социальной инфраструктуры.

В 1953 году на строительство в Кокошкино приехало множество рабочих из разных областей СССР, сюда прибыли также освобожденные по амнистии заключенные, и даже люди с московской пропиской, которые мечтали побыстрее построить для себя отдельное жилье. Вначале здесь вырос палаточный городок, а затем началось строительство пятиэтажных жилых домов.

В марте 1956 году в поселке начал работать Кокошкинский дачный Поссовет Наро-Фоминского района Московской области. В 1957 году в поселке открылись детские ясли и поликлиника, в это время здесь уже работала баня и клуб Молодой строитель.

Кокошкино считалось спальным населенным пунктом, так как крупные предприятия здесь отсутствовали, и основной части жителей приходилось ездить на работу в Москву. В 1970-х годах площадь в центре поселка благоустроили, а 9 мая 1977 года был открыт памятник воинам, погибшим в годы Великой Отечественной войны. Открытию мемориала предшествовала тщательная поисковая работа по выяснению имен и фамилий для внесения на плиты памятника.

В 1883 году в поселке Кокошкино начались работы по газификации, и уже в 1984 году не только котельные, но и квартиры некоторых жильцов снабжались природным газом. В 1987 году природный газ был проведен ко всем домам в поселке. В это же время были введены в строй новые артезианские скважины, и старую водонапорную башню, служившую около 30 лет, ликвидировали. Попутно шло обновление жилого фонда, взамен старых деревянных двухэтажных домов возводились новые. В 1992 году на местной АТС установили новое оборудование, и более 80% жителей были обеспечены телефонной связью.

В 1995 году, в честь празднования 50-летнего юбилея со дня Победы, в Кокошкине открыли новый памятный мемориал. В 2001 году в поселке освятили новый храм в честь святых Веры, Надежды, Любови и матери их Софьи.
После того как в 2006 году начал действовать закон Московской области «О статусе и границах Наро-Фоминского муниципального района и вновь образованных в его составе муниципальных образований», посёлок Кокошкино приобрел статус городского поселения. С 1 июля 2012 года городское поселение Кокошкино вошло в состав Новомосковского административного округа Москвы.